Introducción

El Archipiélago de Sabana-Camagüey se encuentra entre las áreas geográficas más importantes para la reproducción de las aves acuáticas coloniales en Cuba (Rodríguez et al., 2003Rodríguez, P.; Rodríguez, D., Pérez, E., Llanes, A., Blanco, P., Barrios, O., Parada, A., Ruiz, E., Socarrás, E., Hernández, A. y Cejas, F. (2003). Distribución y composición de las colonias de nidificación de aves acuáticas en el Archipiélago de Sabana-Camagüey.CD-ROM Memorias del VII Simposio de Botánica. ISBN: 959-270-029-X.
; Jiménez et al., 2009Jiménez, A., Rodríguez, P. & Blanco, P. (2009). Cuba. In P. Bradley & R. Norton (Eds.), An inventory of breeding seabirds of the Caribbean (pp. 47-57). University Press of Florida.
; Ruiz et al., 2014Ruiz, E., Primelles, J., Rodríguez, P., Barrio, O., Rodríguez, D. y Hernández, E. (2014): Comunidades de aves acuáticas. En Rodríguez, D., Arias, A. y E. Ruiz (eds). (2014). Fauna terrestre del Archipiélago de Sabana-Camagüey, Cuba. Editorial Academia, La Habana, pp: 310-338.
). Este territorio provee a las diferentes especies de sitios apropiados y poco alterados para la nidificación; aquí nidifican casi todas las especies de gaviotas que crían en Cuba, además de otras especies de aves marinas. Entre las aves que se reproducen en este archipiélago, figuran especies incluidas en alguna categoría de amenaza a escala global o regional (Rodríguez et al., 2003Rodríguez, P.; Rodríguez, D., Pérez, E., Llanes, A., Blanco, P., Barrios, O., Parada, A., Ruiz, E., Socarrás, E., Hernández, A. y Cejas, F. (2003). Distribución y composición de las colonias de nidificación de aves acuáticas en el Archipiélago de Sabana-Camagüey.CD-ROM Memorias del VII Simposio de Botánica. ISBN: 959-270-029-X.
). Sin embargo, el conocimiento sobre la composición y dinámica reproductiva de estas colonias es limitado. En el caso de las aves marinas de forma particular, la ubicación remota de los sitios de cría plantea dificultades logísticas para su seguimiento. No obstante, el monitoreo de estas colonias es sumamente necesario en la consecución de planes de manejo para su conservación. Como depredadores ubicados en la cumbre de la cadena alimenticia, las aves marinas contribuyen de forma decisiva a la regulación del tamaño y salud de las poblaciones de sus presas. El guano que producen en las colonias de cría fertiliza el sustrato, incrementando la productividad primaria en ecosistemas costeros (Jones et al., 2008Jones, H.P., Tershy, B.R., Zavaleta, E.S., Croll, D.A., Keitt, B.S., Finkelstein, M.E. &Howald, G.R. (2008). Severity of the effects of invasive rats on seabirds: A global review. Conservation Biology 22:16-26. https://doi.org/10.1111/j.1523-1739.2007.00859.x
).

La región ha experimentado en los últimos años el impacto de un desarrollo turístico acelerado y muchas áreas se han visto afectadas por la construcción de hoteles, viales, marinas, entre otras obras. Este factor apremia la necesidad de conocer y estudiar el fenómeno reproductivo en las áreas más significativas para la reproducción de estas aves dentro del archipiélago, obteniendo así información indispensable para su conservación.

Los cayos ubicados al NE de Villa Clara se incluyen dentro del Área de Importancia para las Aves (IBA) “Cayería Centro Oriental de Villa Clara” (Ruiz et al., 2008Ruiz, E.; Arias, A., Rodríguez, D., González, H., Llanes, A., Pérez, E., Rodríguez, P. y Blanco, P. (2008). CU008 Cayería Centro-Oriental de Villa Clara. En ImportantBirdAreas in theCaribbean. Key sites for conservation. Cambridge, UK: BirdLifeInternacional. (BirdLife Conservation Series No. 15): 132.
). Sin embargo, la composición y dinámica reproductiva de las colonias de aves marinas que alberga no es bien conocida, siendo escasos los estudios de esta índole realizados en el área (Ruiz et al., 2010Ruiz, E., Arias, A., Más, L., Romero, M., García, J. M. y Arias, R. (2010): Breve caracterización de las colonias reproductivas de aves acuáticas (Charadriiformes) presentes en los cayos del noreste de Villa Clara, Cuba. Revista ECOVIDA (2):2.
; García-Quintas, 2023García-Quintas, A. (2023). Breeding ecology and conservation of Cuban larids (gulls and terns) in an anthropogenic context. Reproductive Biology. Université de Montpellier, 2023. English. https://theses.hal.science/tel-04620641v1
). En concordancia con los factores antes mencionados, el objetivo fundamental del presente trabajo es documentar aspectos referentes a las colonias de nidificación presentes en la cayería NE de Villa Clara, específicamente la ubicada en Cayo Español de Afuera, definida como uno de los objetos de conservación del área protegida Refugio de Vida Silvestre Cayo Francés.

Materiales y Métodos

Resultados y Discusión

Cuatro especies de aves fueron detectadas conformando colonias mixtas en Cayo Español de Afuera; las especies fueron el Galleguito (Leucophaeus atricilla), la Gaviota Monja (Onychoprion anaethetus), la Gaviota de Sandwich (Thalasseus sandvicensis) y la Gaviota Real (T. maximus) (tabla 1, figura 2). Todas ellas pertenecen al orden Charadriiformes, familia Laridae, lo cual está estrechamente relacionado con la disponibilidad de hábitat en el cayo muestreado, donde predomina el sustrato rocoso, con pequeñas playas de arena y una vegetación predominantemente herbácea. Según Rodríguez et al. (2003)Rodríguez, P.; Rodríguez, D., Pérez, E., Llanes, A., Blanco, P., Barrios, O., Parada, A., Ruiz, E., Socarrás, E., Hernández, A. y Cejas, F. (2003). Distribución y composición de las colonias de nidificación de aves acuáticas en el Archipiélago de Sabana-Camagüey.CD-ROM Memorias del VII Simposio de Botánica. ISBN: 959-270-029-X.
, Ruiz et al. (2010)Ruiz, E., Arias, A., Más, L., Romero, M., García, J. M. y Arias, R. (2010): Breve caracterización de las colonias reproductivas de aves acuáticas (Charadriiformes) presentes en los cayos del noreste de Villa Clara, Cuba. Revista ECOVIDA (2):2.
y Ruiz et al. (2014)Ruiz, E., Primelles, J., Rodríguez, P., Barrio, O., Rodríguez, D. y Hernández, E. (2014): Comunidades de aves acuáticas. En Rodríguez, D., Arias, A. y E. Ruiz (eds). (2014). Fauna terrestre del Archipiélago de Sabana-Camagüey, Cuba. Editorial Academia, La Habana, pp: 310-338.
, las colonias de estas aves suelen localizarse en pequeños cayuelos de piedra mar afuera, donde el sustrato es cárstico o arenoso y la vegetación baja. La presencia de colonias mixtas, formadas fundamentalmente por L. atricilla y O.anaethetus, ha sido documentada con anterioridad en el Archipiélago de Sabana-Camagüey (Ruiz et al. 2010Ruiz, E., Arias, A., Más, L., Romero, M., García, J. M. y Arias, R. (2010): Breve caracterización de las colonias reproductivas de aves acuáticas (Charadriiformes) presentes en los cayos del noreste de Villa Clara, Cuba. Revista ECOVIDA (2):2.
, García-Quintas, 2023García-Quintas, A. (2023). Breeding ecology and conservation of Cuban larids (gulls and terns) in an anthropogenic context. Reproductive Biology. Université de Montpellier, 2023. English. https://theses.hal.science/tel-04620641v1
), así como en el Archipiélago de Los Canarreos (Acosta et al., 2022Acosta, M, L. Mugica, A. Rodriguez Ochoa, A. Rodriguez, S. Aguilar y K. Aguilar. (2022). Caracterización de la colonia reproductiva de aves marinas en Cayo Hijo de los Ballenatos, Archipiélago de los Canarreos, Cuba. Revista Cubana de Ciencias Biológicas 10 (1): 1-8.
).

Los muestreos respaldan la importancia de Cayo Español de Afuera para la reproducción de las aves coloniales marinas, fundamentalmente las especies L. atricilla y O. anaethetus, a juzgar por el número de nidos encontrados durante los muestreos y la mayor consistencia durante los años del estudio (tabla 1). Las dos especies restantes, T. sandvicensis y T. maximus, presentaron menos registros de nidificación. No obstante, debe señalarse el bajo esfuerzo de muestreo empleado, ya que en cada año abarcado en el estudio (exceptuando el 2022) se realizó una única visita (tabla 1). Acosta et al. (2022)Acosta, M, L. Mugica, A. Rodriguez Ochoa, A. Rodriguez, S. Aguilar y K. Aguilar. (2022). Caracterización de la colonia reproductiva de aves marinas en Cayo Hijo de los Ballenatos, Archipiélago de los Canarreos, Cuba. Revista Cubana de Ciencias Biológicas 10 (1): 1-8.
encontraron resultados similares en Cayo Hijo de Los Ballenatos, Archipiélago de Los Canarreos.

Es probable que existan variaciones en el comienzo de la reproducción, determinadas por la disponibilidad de recursos (Ej: alimento) y el clima; además, deben existir diferencias interespecíficas en este sentido, condicionadas lógicamente por diferentes requerimientos ecológicos entre las diferentes especies de aves marinas que conforman la colonia. Estos factores, combinados con el sesgo en el muestreo, pueden haber influido en el resultado del estudio. Si se analizan los dos muestreos realizados en diferentes momentos de la temporada reproductiva del año 2022, en un lapso de 21 días, se aprecia un notable incremento en el número de nidos activos de L. atricilla y O. anaethetus (tabla 1). La proporción de nidos por especie en relación al total de nidos de la colonia pudiera también ser un reflejo de los efectivos poblacionales involucrados en la reproducción para la región; esta es otra razón probable de la similitud de los resultados con los obtenidos por Acosta et al. (2022)Acosta, M, L. Mugica, A. Rodriguez Ochoa, A. Rodriguez, S. Aguilar y K. Aguilar. (2022). Caracterización de la colonia reproductiva de aves marinas en Cayo Hijo de los Ballenatos, Archipiélago de los Canarreos, Cuba. Revista Cubana de Ciencias Biológicas 10 (1): 1-8.
. Se hace necesario incrementar el número de visitas a las colonias dentro de cada temporada reproductiva, para poder estimar con mayor precisión el tamaño máximo de las mismas y realizar análisis temporales más certeros para cada especie de ave.

La gran mayoría de los nidos encontrados contenían huevos, lo cual denota que las visitas al área de estudio se acercaron probablemente al comienzo del pico en la reproducción de estas aves (tabla 2). Los polluelos encontrados tenían pocos días de nacidos en la totalidad de los casos. Estos resultados sugieren que el comienzo del pico de la temporada reproductiva de la colonia en Cayo Español de Afuera, ocurre fundamentalmente hacia la segunda quincena de mayo o principios de junio, lo cual se corroboraría con el incremento en los muestreos por temporada en el futuro. Se encontraron solo un nido con dos huevos y dos nidos con cuatro huevos, para las especies O. anaethetus y L. atricilla, respectivamente; este es el record en tamaño de nidada para dichas especies (Raffaele et al., 1998Raffaele, H.; Wiley, J., Garrido, O., Keith, A. & Raffaele, J. (1998). A guide to the birds of the West Indies. Princeton University press. Princeton: 424-425.
; Garrido y Kirkconnell 2000Garrido, O. H. y Kirkconnell, A. (2000). Field guide to the birds of Cuba. Cornell University press, Ithaca: 207-208.
). En su estudio de la fenología reproductiva de siete especies de láridos (incluidas las cuatro especies del presente estudio) en los cayos Felipe de Barlovento, Felipe de Sotavento y Paredón de Lado, García-Quintas (2023)García-Quintas, A. (2023). Breeding ecology and conservation of Cuban larids (gulls and terns) in an anthropogenic context. Reproductive Biology. Université de Montpellier, 2023. English. https://theses.hal.science/tel-04620641v1
observó que el pico de puesta para todas las especies ocurrió entre el 17 de mayo y el 6 de junio. Acosta et al. (2022)Acosta, M, L. Mugica, A. Rodriguez Ochoa, A. Rodriguez, S. Aguilar y K. Aguilar. (2022). Caracterización de la colonia reproductiva de aves marinas en Cayo Hijo de los Ballenatos, Archipiélago de los Canarreos, Cuba. Revista Cubana de Ciencias Biológicas 10 (1): 1-8.
consideran que el número de nidos detectados durante su estudio (muestreos realizados el siete y el 15 de mayo) pudiera representar etapas tempranas de la nidificación, siendo una causa probable de las diferencias en relación con estudios previos realizados en Cayo Hijo de Los Ballenatos, Archipiélago de Los Canarreos.

La especie Leucophaeus atricilla ocupó sobre todo las áreas con vegetación herbácea, en las partes más altas de los sitios de reproducción. En el caso de Onychoprionan aethetus, el mayor número de nidos se localizó más cerca del agua y bajo pequeños salientes en las rocas, en áreas prácticamente desprovistas de vegetación, con arena, grava y restos de conchas. Thalasseus maximus y T. sandvicensis ocuparon parches con poca vegetación y sustrato conformado por arena, grava y conchas, pero en este caso los huevos estaban totalmente expuestos y los nidos de ambas especies, estrechamente agrupados (figura 3). Resultados similares fueron expuestos con anterioridad por Ruiz et al., (2010)Ruiz, E., Arias, A., Más, L., Romero, M., García, J. M. y Arias, R. (2010): Breve caracterización de las colonias reproductivas de aves acuáticas (Charadriiformes) presentes en los cayos del noreste de Villa Clara, Cuba. Revista ECOVIDA (2):2.
y Acosta et al. (2022)Acosta, M, L. Mugica, A. Rodriguez Ochoa, A. Rodriguez, S. Aguilar y K. Aguilar. (2022). Caracterización de la colonia reproductiva de aves marinas en Cayo Hijo de los Ballenatos, Archipiélago de los Canarreos, Cuba. Revista Cubana de Ciencias Biológicas 10 (1): 1-8.
.

El mapeo de la ubicación de los nidos encontrados en junio de 2025 permitió apreciar que los nidos de L. atricilla se localizaron fundamentalmente en las áreas altas del cayo, con presencia de vegetación baja. Por su parte, los nidos de O. anaethetus en su mayoría se ubicaron en superficies de roca desprovista de vegetación y aislados de las zonas con mayor concentración de nidos de la primera especie (figura 4). El uso predominante por parte de O. anaethetus de cavidades aisladas, bajo salientes rocosos, constituye probablemente una estrategia adaptativa para evitar la depredación de huevos y/o polluelos.

L. atricilla es la única de estas aves que elabora un nido de mayor complejidad (figura 3). El análisis de la composición de los nidos de esta especie durante el estudio mostró que la estructura de los mismos estaba constituida mayormente por ramas y hojas de las especies de plantas Sesuvium portulacastrum, Conocarpus erectus, Batis maritima y por hojas secas de la especie acuática Thalassia testudinum. Las especies de plantas seleccionadas para la construcción de cada nido y su proporción varió notablemente, al igual que constataron Ruiz et al., (2010)Ruiz, E., Arias, A., Más, L., Romero, M., García, J. M. y Arias, R. (2010): Breve caracterización de las colonias reproductivas de aves acuáticas (Charadriiformes) presentes en los cayos del noreste de Villa Clara, Cuba. Revista ECOVIDA (2):2.
.

Un aspecto significativo es el hallazgo en el año 2007 de un nido, con un huevo, perteneciente a la especie Gaviota Monja Prieta (Onychoprion fuscatus). Esta es una especie poco avistada en los cayos que albergan colonias al noreste de la provincia Villa Clara y constituye un registro interesante (Ruiz et al., 2010Ruiz, E., Arias, A., Más, L., Romero, M., García, J. M. y Arias, R. (2010): Breve caracterización de las colonias reproductivas de aves acuáticas (Charadriiformes) presentes en los cayos del noreste de Villa Clara, Cuba. Revista ECOVIDA (2):2.
). Sus mayores efectivos reproductivos se ubican en los cayos occidentales del Archipiélago de Sabana-Camagüey, donde sobresale Cayo Mono Grande, considerada la mayor colonia de aves marinas de que se tiene referencia en Cuba, con 2334 parejas de cuatro especies de gaviotas (O. anaethetus, O. fuscatus, Sterna dougallii y Anous stolidus) (Blanco, 2006Blanco, P. (2006). Distribución y áreas de importancia para las aves del orden Charadriiformes en Cuba. Tesis Doctorado, Instituto de Ecología y Sistemática, CITMA, 102 pp.
). Otra especie notable, detectada en visita casual al cayo del estudio el 31 de mayo de 2010, fue el Ostrero (Haematopus palliatus), de la cual se detectó un nido, conteniendo dos huevos (figura 5). Hernández (2006)Hernández, E. 2006. Primer registro sobre la reproducción del Ostrero Americano (Haematopuspalliatus) en Cuba. TheJournalofCaribbeanOrnithology, 19(1):59-60.
realizó el primer registro confirmando la reproducción de H. palliatus en Cuba, específicamente en Cayuelo del Mono, Refugio de Vida Silvestre Lanzanillo-Pajonal-Fragoso, Villa Clara. Este registro en Cayo Español de Afuera constituye el segundo registro documentado de reproducción de H. palliatus en Cuba, en orden cronológico. Posteriormente, durante otra visita asociada al presente trabajo realizada en 2018, se avistaron dos polluelos de H. palliatus (figura 5); ello sugiere la permanencia de la especie en el área durante la época reproductiva, hecho respaldado por el avistamiento de adultos (usualmente dos) en casi todas las visitas efectuadas durante el estudio.

Según Navarro (2025)Navarro, N. (2025). Annotated Checklist of the Birds of Cuba, 2025. Ediciones Nuevos Mundos (8).
, H. palliatus es una especie migratoria parcial y transeúnte, poco común y con distribución amplia en ciertos hábitats y estaciones, pero notablemente ausente en muchas partes del territorio nacional, con registro de cría en Cuba. La reproducción confirmada en Cayo Español de Afuera y la observación de adultos de la especie en otros cayos con similares características hace pensar que la reproducción de H. palliatus, al menos en el Archipiélago de Sabana-Camagüey, no es un acontecimiento aislado.

Conclusiones

Los resultados obtenidos demuestran la significación de la cayería NE de Villa Clara y en específico de Cayo Español de Afuera, perteneciente al Refugio de Vida Silvestre Cayo Francés, para la reproducción de las aves marinas del orden Charadriiformes. En particular, sobresalen las especies Leucophaeus atricilla y Onychoprion anaethetus por el número de nidos encontrados durante los censos. También se confirma la necesidad de incrementar el número de visitas a las colonias de aves marinas dentro de cada temporada reproductiva, para documentar aspectos referentes a la fenología, éxito reproductivo y requerimientos ecológicos. Un mayor número de visitas en cada temporada permitiría mayor certeza en los resultados derivados del seguimiento temporal y la obtención de conocimientos encaminados a la conservación de este importante grupo. No obstante, ante recursos limitados, el esfuerzo de muestreo se debe concentrar en la segunda quincena de mayo y principios de junio, que coincide con el pico reproductivo de la colonia.

Referencias Bibliográficas